В начале XVII века на этом месте стояла деревянная «церковь царя Константина, клецки». Из‑за ветхости её разобрали, а в 1707 году на средства прихожан построили каменный храм — он стал последней пятиглавой церковью, возведённой в Суздале.

Храм был летним, а рядом с ним находилась низкая зимняя Скорбященская церковь (1750–1787 гг.) — так в Суздале традиционно создавали парные храмовые комплексы. В конце XVIII века к Цареконстантиновской церкви пристроили алтарную апсиду, а в первой половине XIX века — круглую паперть в стиле ампир с тремя портиками.

В 1923 году храм закрыли; здание использовали под склад льна, потом под гараж, а позднее там даже располагался общественный туалет.

В 1976 году церковь передали Церкви, провели восстановление. В 1988 году в храм вернули из музея мощи святых Евфросинии Суздальской и Евфимия Суздальского. С 1990 по 2009 год храм находился в ведении неканонической юрисдикции и служил её кафедральным собором.

В 2009 году суд постановил изъять здание, а в декабре того же года его передали Владимирской епархии Русской православной церкви. После восстановительных работ 7 января 2011 года в храме прошла первая литургия в юрисдикции РПЦ.

Сейчас Цареконстантиновская церковь — объект культурного наследия федерального значения и действующий храм.