Церковная история Коверина восходит к более раннему деревянному храму. Краеведческие материалы связывают строительство одной из прежних церквей с князем Александром Вяземским и сообщают, что еще в XVII веке здесь существовал храм, от которого после пожара оставался фундамент.

Ныне существующий каменный Крестовоздвиженский храм был построен в 1791 году. Помимо главного престола Воздвижения Креста Господня, в современном каталоге указаны престолы Боголюбской иконы Божией Матери и великомученика Георгия Победоносца. Храм относится к памятникам сельского церковного строительства конца XVIII века.

В XIX веке приход переживал административные изменения. В 1873 году Крестовоздвиженская церковь была приписана к соседнему Успенскому храму погоста Семиновой Горы, но к 1893 году самостоятельный Коверинский приход был восстановлен. В состав прихода входили деревни Кирюшино и Остров. В источниках сохранился ряд имен священнослужителей Крестовоздвиженской церкви XIX века.